安国寺は菊池氏の歴史の中で最も困難な時代のいくつかに関連している。この寺は足利幕府の創始者であり初代将軍である足利尊氏（1305-1358）の命により創建された。1336年、尊氏は朝廷と武家支配の推進派との対立で勝者となった。この内戦で菊池氏は朝廷側についたが、尊氏の軍に大敗を喫した。 1339年、尊氏は自らの支配を確実なものとした上で、敗れたライバルたちや鎌倉幕府滅亡後の戦乱で亡くなった人々の霊を慰めるため、すべての国に安国寺を建立するよう命じた。菊池氏が治める肥後国（現在の熊本県）では、既存の寺である寿勝寺が選ばれ、安国寺と改名された。 それから100年以上後、この寺は菊池一族にとって新たな悲劇の舞台となった。家臣たちによって失脚させられた元当主の菊池政隆（1491-1509）は地位を奪還しようとしたが、戦いに敗れた。政隆は安国寺に退き、寺が敵に焼かれる前に自害した。 安国寺は1515年に再建され、現在境内にある唯一の建物である本堂はその年のものである。菊池政隆の墓は本堂から少し離れた裏山のふもとにある。